John Paul Densmore urodził się 1 grudnia 1944 r. w Santa Monica. Jego rodzice, Margaret i Ray, mieli jeszcze jednego syna - Jima i córkę - Annę. John miał wiele cech wspólnych z Jimem Morrisonem. Obaj pochodzili z typowej średniej klasy. Ojciec Johna był architektem, obaj mieli brata i siostrę, obaj wykazali na uczelniach uzdolnienia w sportach: John w tenisie, Jim w pływaniu. John jednak, choć miał już 21 lat, nadal mieszkał w domu wraz z rodziacami, co od razu uczyniło z niego obiekt naigrywań Jima. Nie pomogło nawet to, że Densmore pozostawał w konflikcie z ojcem i matką, a pracę w zespole traktował jako próbę usamodzielnienia się. Choć kilka następnych lat Jim i John spędzili razem w grupie, nigdy - tak naprawdę - nie zaprzyjaźnili się. Densmore grał na bębnach od dwunastego roku życia. Nieco wcześniej, bo już w wieku 10 lat brał lekcje gry na fortepianie.